西暦 2552 年。人類は地球外種族の軍事同盟コヴナントの脅威にさらされていた。人類最後の防衛拠点を突破した一隻のコヴナント巡洋艦が、アフリカ大陸の大都市「ニューモンバサ」に侵攻。UNSC (国連宇宙司令部) は、コヴナント指導者の一人「悔恨の預言者」を捕獲し侵攻の理由を聞き出す作戦を開始するが、「悔恨の預言者」を乗せた一隻の巡洋艦は、ニューモンバサ上空付近で突如スリップスペース ジャンプを開始、伝説の戦士「マスターチーフ」達もこれを追いスリップスペースに突入する。

ニューモンバサの被害は甚大、多数の民間人の犠牲者が報告される中、UNSC の別戦艦ではニューモンバサを救うため、軌道降下特殊部隊 ODST (Orbital Drop Shock Trooper) をコヴナント巡洋艦に向け降下させる。しかし、スリップスペース ジャンプの衝撃に巻き込まれた ODST メンバーは散り散りとなり、コヴナントがはびこるニューモンバサに不時着する。

闇に包まれたニューモンバサで何かを探すコヴナント。はぐれたメンバーを捜すため、ODST の新メンバーとなった "ルーキー" はひとり、崩壊した街に潜入、メンバーの痕跡をたどる中、コヴナントのニューモンバサ侵攻に隠された秘密に迫ることとなる。

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